犬夜叉たちは、白童子の半身で奈落の急所たる心臓の赤子のありかを知るのだが…。
翠子の死魂で奈落がつけた傷を癒した桔梗は、再会した犬夜叉に奈落を滅する方法を明かす。
殺生丸を訪れた刀々斎は天生牙を鍛え直し、殺生丸は新たな技を会得するのだった。
毒蛾に掠われた妖狼族の子供を助けようとした鋼牙は、魍魎丸と対決するのだが…。
鉄砕牙の妖力を使いこなせるようになるために、犬夜叉たちは妖霊大聖を訪ねるのだが…。
魍魎丸との対決で、奈落は魍魎丸の中に潜む心臓の赤子に迫る秘策を用意していた!
奈落の蜘蛛の糸に汚された桔梗を救うため、かごめは弓の弦が納められた梓山へと急ぐ。
かごめに「最後のかけら、琥珀の光を守れ」という言葉を託した桔梗。その本心は…?
冥道へ連れ去られた琥珀とりんを追う殺生丸は、生きて帰れぬ冥道に足を踏み入れる…。
妖怪・花皇の花の香りに幻惑された犬夜叉は、偽りの夢に取りこまれてしまう…。
「相打ちになっても犬夜叉を倒せ」と命じる奈落。命を削って闘う神無の真意とは…!?
風穴を使いすぎた弥勒が倒れ、珊瑚は、妖怪を倒すため飛来骨に猛毒を塗ってしまう。
殺生丸と犬夜叉の父と闘い、冥道残月破を奪われたという死神鬼が殺生丸の前に現れる。
四魂のかけらを狙い琥珀を襲撃する奈落は、桔梗が残した恐るべき仕掛けに気づき…。
天生牙で鉄砕牙の能力を奪う殺生丸に対し、犬夜叉は妖怪化して反撃を試みるのだが…。
巫女・瞳子の亡骸が蘇った。かごめを結界に閉じこめた瞳子の目的とは何か!?
奈落の妖怪たちの肉体を借りた曲霊がこの世に姿を現し、 殺生丸たちに襲いかかる!
高校受験のため現代に戻るかごめ。しかし受験当日、戦国時代から犬夜叉がやってきて…。
曲霊は意識のない琥珀に取り憑き、四魂のかけらを奈落に渡そうと動き出す…。
最後の四魂のかけらを狙う奈落。琥珀は、かごめの矢を使い奈落に一矢報いるのだが…。
中学校を卒業し戦国時代に戻ってきたかごめは、犬夜叉たちと共に奈落との決戦に向かう。
四魂の玉の毒気に心を食われた犬夜叉は妖怪化し、かごめを傷つけ、心の闇に囚われていく。
奈落は聖なる光を利用して珊瑚を誘導し「弥勒を救うため、りんを殺せ」と迫るのだった。
人間の心を持ちながら妖怪の生き方を選んだ奈落に、犬夜叉の冥道残月破が炸裂する!
最後にかけた奈落の願によって白夜に斬られたかごめは、冥道に飲み込まれてしまう!
かごめを探す犬夜叉…。果たして、二人は共に明日を迎えることができるのか…?
原作:高橋留美子(小学館 少年サンデーコミックス刊)
監督:青木康直
副監督:佐藤照雄
シリーズ構成:隅沢克之
キャラクターデザイン・総作画監督:菱沼義仁
美術監督:池田繁美
色彩設計:佐藤美由紀
CG:小森稲穂、福士直也
撮影監督:小川滋見
編集:鶴渕友彰
音楽:和田薫
音響監督:鶴岡陽太
プロデューサー:斎藤朋之、浅井認、小形尚弘
チーフプロデューサー:諏訪道彦、富岡秀行
アニメーション制作:サンライズ
製作:読売テレビ、小学館、サンライズ
犬夜叉:山口勝平
日暮かごめ:雪野五月
桔梗:日髙のり子
七宝:渡辺久美子
弥勒:辻谷耕史
珊瑚:桑島法子
奈落:森川智之
殺生丸:成田 剣
邪見:チョー
りん:能登麻美子
冥加:緒方賢一
琥珀:矢島晶子
神楽:大神いずみ
神無:ゆかな
鋼牙:松野太紀
楓:京田尚子
刀々斎:八奈見乗児
ママ:百々麻子
じいちゃん:鈴木勝美
日暮草太:中川亜紀子
銀太:吉野裕行
白角:岸尾だいすけ